La Cappella di San Giovanni Battista fu costruita dall’architetto lombardo Gasperino di Antonio, fra 1506 e 1509, sul luogo dell’antica chiesa di San Giovanni del Mercato (interessanti tracce del preesistente edificio sono visibili al di sotto del pavimento).
La decorazione interna prese avvio con i seggi lignei, realizzati nel 1508-1509 dal marchigiano Antonio da Mercatello cui si devono anche le imposte lignee dei portali del Collegio del Cambio.
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Pochi anni dopo (1512) Mariano di Ser Austerio eseguì il paliotto d’altare. Per ultima cosa si pensò alla decorazione delle pareti (1513). L’incarico fu affidato a Giannicola di Paolo che portò avanti il lavoro con grande lentezza.
A partire da G. B. Cavalcaselle (1866), tutta la critica ha sottolineato il forte carattere peruginesco della decorazione della volta: l’Eterno benedicente è chiaramente ispirato a quello del Perugino nella sala dell’Udienza.
Lo stacco di stile tra la volta e le pareti si spiega probabilmente con l’evoluzione del linguaggio pittorico dell’artista il quale, partendo da una rigida osservanza dei canoni perugineschi, se ne distacca poi progressivamente confrontandosi con la pittura raffaellesca e con quella senese del Pacchia e del Sodoma e quella Toscana di Andrea del Sarto.
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La pala d’altare, di notevole livello, denuncia infine un’attenzione per l’arte di Luca Signorelli. La vivace colorazione delle pareti, accentuata dalla grande profusione di ori sull’altare e sulla volta, appare pensata per contrastare la penombra in cui versa l’ambiente, che prende luce dal solo portale di ingresso.